Desacoplamento das taxas de respiração e abundância no procarioplâncton marinho

Nature volume 612, páginas 764–770 (2022) Cite este artigo

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A troca oceano-atmosfera de CO2 depende em grande parte do equilíbrio entre a fotossíntese microbiana marinha e a respiração. Apesar da vasta diversidade taxonômica e metabólica entre bactérias planctônicas marinhas e archaea (procarioplâncton)1,2,3, sua respiração geralmente é medida em massa e tratada como uma 'caixa preta' em modelos biogeoquímicos globais4; isso limita a compreensão mecanicista do ciclo global do carbono. Aqui, usando uma tecnologia para análises de fenótipo integradas e sequenciamento genômico de células microbianas individuais, mostramos que as taxas de respiração específicas da célula diferem em mais de 1.000 × entre os gêneros de procarioplâncton. Verificou-se que a maior parte da respiração era realizada por membros minoritários do procarioplâncton (incluindo o cluster Roseobacter), enquanto as células das linhagens mais prevalentes (incluindo Pelagibacter e SAR86) tinham taxas de respiração extremamente baixas. A dissociação das taxas de respiração da abundância entre as linhagens, contagens elevadas de transcritos de proteorodopsina em células Pelagibacter e SAR86 e respiração elevada de SAR86 à noite indicam que a fototrofia baseada em proteorodopsina3,5,6,7 provavelmente constitui uma importante fonte de energia para o procarioplâncton e pode aumentar a eficiência do crescimento. Esses achados sugerem que a dependência do procarioplâncton na respiração e na remineralização do carbono orgânico derivado do fitoplâncton em CO2 para suas demandas de energia e crescimento pode ser menor do que comumente assumido e variável entre as linhagens.

A abordagem de caixa preta para a respiração do procarioplâncton apresenta um forte contraste com a evidência esmagadora da considerável diversidade filogenética e genômica do procarioplâncton1,2,3 e grandes diferenças no crescimento e nas taxas de absorção de substrato orgânico entre as linhagens, conforme indicado pela microautorradiografia fluorescência in situ hibridação (MAR -FISH)8, espectrometria de massa de íons secundários em nanoescala FISH (nanoSIMS)9 e sondagem de isótopos estáveis ​​(SIP)10. Alguns dos processos metabólicos previstos pelo genoma, como a fototrofia baseada em proteorodopsina3,5,6, podem ter um efeito direto na respiração do procarioplâncton e na liberação de CO2 para a atmosfera, mas sua importância global permanece pouco restrita. Aqui, desenvolvemos um método para medições integradas da taxa de respiração de oxigênio in situ e sequenciamento genômico de células microbianas individuais para mostrar que as taxas de respiração diferem em mais de três ordens de magnitude entre os gêneros de procarioplâncton. Nossos resultados fornecem evidências para a importância da fototrofia da proteorodopsina como fonte de energia complementar à respiração em linhagens de procarioplâncton predominantes e seu potencial impacto no ciclo global do carbono. Essas descobertas demonstram a viabilidade de vincular diretamente genomas e fenômenos microbianos na resolução de uma única célula e enfatizam a importância de quebrar a caixa preta do procarioplâncton marinho em componentes funcionalmente mais significativos em modelos de ecossistema.

O RedoxSensor Green (RSG) já foi usado em estudos laboratoriais e ambientais de diversos microrganismos como uma sonda de viabilidade celular específica para a atividade da oxidoredutase11. Para avaliar a viabilidade do uso de RSG de maneira quantitativa, analisamos a relação entre o consumo de oxigênio em massa e a fluorescência de RSG de célula única em culturas puras de bactérias aquáticas filogeneticamente diversas (o fluxo de trabalho metodológico é ilustrado em Dados Estendidos Fig. 1 e Tabela Suplementar 1). As células da fase estacionária variaram em intensidade de fluorescência RSG em todas as culturas (Dados Estendidos Fig. 2a), indicando heterogeneidade fisiológica consistente com estudos anteriores12,13, mas eram diferentes dos controles negativos (Dados Estendidos Fig. 2b). A fluorescência média por célula se correlacionou com a taxa média por célula de consumo de oxigênio dentro do intervalo analisado (cerca de 1–1.000 amol O2 por célula por hora, R2 = 0,86), sem evidência de viés taxonômico (Fig. 1a). Esta calibração de cultura permitiu o uso da intensidade de fluorescência RSG como um substituto para a taxa de respiração de uma célula individual.